A exposição ao ozônio interrompe a comunicação sexual dos insetos

Nature Communications volume 14, Número do artigo: 1186 (2023) Citar este artigo

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A comunicação sexual dos insetos geralmente depende de feromônios sexuais. A maioria dos feromônios de insetos, no entanto, contém ligações duplas carbono-carbono e potencialmente se degradam por oxidação. Aqui, mostramos que os níveis aumentados frequentemente relatados de ozônio antropocênico podem oxidar todos os feromônios masculinos específicos de Drosophila melanogaster, resultando em quantidades reduzidas de feromônios, como cis-Vaccenyl Acetate e (Z)-7-Tricosene. Ao mesmo tempo, a aceitação feminina de homens expostos ao ozônio é significativamente atrasada. Curiosamente, grupos de machos expostos ao ozônio também exibem níveis significativamente aumentados de comportamento de corte entre machos. Ao repetir experimentos semelhantes com outras nove espécies de drosofilídeos, observamos degradação de feromônios e/ou interrupção do reconhecimento do sexo em oito delas. Nossos dados sugerem que os níveis antropocênicos de ozônio podem oxidar extensivamente ligações duplas em uma variedade de feromônios de insetos, levando a desvios no reconhecimento sexual.

Encontrar e julgar um parceiro adequado é fundamental para a reprodução em muitos animais. Nesse contexto, a maioria dos insetos usa feromônios sexuais para discriminar coespecíficos de aloespecíficos e para identificar o sexo e o status de acasalamento de um parceiro em potencial1,2,3. Um feromônio particularmente bem investigado é o cis-Vaccenyl Acetate (cVA). Este composto é produzido pela Drosophila melanogaster masculina, governa o reconhecimento do sexo, e a quantidade de cVA presente em um homem mostrou estar correlacionada com a atratividade do homem para uma mulher4,5,6,7. Durante a cópula, no entanto, o macho, para garantir sua paternidade, transfere o cVA para a fêmea e, assim, reduz a atratividade da fêmea para outros machos6,8,9. cVA é, portanto, atraente para as mulheres, mas repulsivo para os homens. Muitas espécies de moscas do gênero Drosophila são conhecidas por produzir compostos específicos para machos que aumentam sua atratividade para fêmeas coespecíficas, são transferidos durante a cópula e, portanto, parecem cumprir funções semelhantes a feromônios como cVA em Drosophila melanogaster10,11. Embora sejam quimicamente diversos, a maioria desses feromônios em potencial compartilha uma característica específica - eles contêm ligações duplas de carbono.

Durante o Antropoceno, os insetos que se comunicam com esses feromônios insaturados estão enfrentando um desafio potencial: a oxidação de ligações duplas pelo aumento dos níveis de poluentes oxidantes como o ozônio12. Os sistemas de feromônios evoluíram em tempos pré-industriais com valores de ozônio troposférico tão baixos quanto 10 ppb13. No entanto, devido à emissão contínua de óxidos de nitrogênio (NOx), compostos orgânicos voláteis (VOCs) e às mudanças climáticas, o nível de ozônio já aumentou para uma média anual global de 40 ppb14. Eventos locais extremos de ozônio foram relatados em áreas industriais e urbanas de, por exemplo, México, Bangladesh, Marrocos e China15,16,17,18. O ozônio atingiu no México uma concentração de até 210 ppb (que durou uma hora) e o maior valor médio medido em 10 h ultrapassou 170 ppb15. Embora os valores de ozônio variem muito durante todo o ano, a média anual medida para, por exemplo, o nordeste da China aumentou de 45 ppb em 2003 para 62 ppb em 201516 e atingiu um máximo diário médio para 8 h (MDA8) de 140 ppb observado em março de 202019.

Aqui mostramos que mesmo a exposição de curto prazo a níveis de ozônio de 100 ppb resulta na degradação de muitos feromônios drosofilídeos e reduz, por exemplo, a atratividade dos machos para as fêmeas em 7 das 10 espécies testadas. Curiosamente, a exposição ao ozônio aumenta drasticamente o comportamento de corte entre homens, provavelmente devido à falta de discriminação sexual quando os feromônios masculinos se degradam.

Primeiro investigamos se a quantidade de cVA de machos de D. melanogaster (CS) é afetada pela exposição ao ozônio. De fato, ao comparar com moscas de controle expostas apenas ao ar ambiente (com 4,5 ± 0,5 ppb de ozônio), encontramos quantidades reduzidas de cVA em moscas que foram expostas a 100 ppb de ozônio por 2 h (Fig. 1, para um esquema do ozônio configuração ver Fig. S1) e quantidades aumentadas de heptanal (Fig. S2), um potencial produto de degradação da oxidação do cVA. Curiosamente, muitos outros compostos de feromônio como (Z)−7-Tricosene (7-T) e (Z)−7-Pentasene (7-P)20, que são conhecidos por estarem envolvidos no comportamento reprodutivo, diminuíram após a exposição ao ozônio, também (Fig. 1c).